植物对食草动物取食响应的研究进展

来源:用户上传      作者:秦燕 范波 谷镜

　　摘要 面对自然界食草动物的取食，植物已经进化出一套成熟的系统应对挑战。当植物接收到食草动物的物理和化学信号，如昆虫唾液分泌物的诱导因子和昆虫产卵后产生的化合物，植物会迅速调整其转录组、蛋白组和代谢组。所有这些食草动物取食诱导的变化均通过复杂的信号网络途径调节，如受体/感受器、Ca2+流、激酶级联反应、活性氧和植物激素信号途径。食草动物诱导的防御反应不仅发生在受损伤的区域，而且发生在被攻击叶片未受损的区域以及远端的其他叶片（系统性叶片）。综述了植物对食草动物取食和产卵的感知、昆虫取食诱导的早期信号传导及其的生物学功能。
　　关键词 植物-食草动物互作;诱发因子;防御;信号;系统性防御
　　Abstract Plants have evolved elaborated system to cope with the insect herbivores. When plants perceive physical and chemical signals from herbivores， such as insect saliva secretions or compounds in oviposition fluids， plants adjust their transcriptome， proteome and metabolomes dramatically. All of these herbivores changes are regulated by complex signal network pathways such as receptors/sensors， Ca2+ influxes， kinase cascades， reactive oxygen species and plant hormone signaling pathways. Furthermore， the defensive response induced by herbivores occurs not only in the wounding regions， but also in the undamaged regions （systemic leaves）. In this paper， we reviewed the plant's perception of herbivore feeding and spawning， early signal events and their biological functions.
　　Key words Plantherbivore interaction;Inducer;Defense;Signal;Systemic response
　　地球上大約有100万种昆虫，约有50%的昆虫取食植物，这种植物昆虫之战已经持续了3.5亿年[1]。昆虫在与植物共进化的过程中，已经进化得能对取食的植物进行定位并能利用来自取食植物的物理或化学信号进行产卵。杂食性植食昆虫可以取食多个种多个科的植物，而专食性昆虫则只取食一个科内的一种或者几种植物。相应地，植物也已经进化出复杂的防御系统抵抗昆虫的取食，如它们配备有物理的防御工具（如刺状物、表皮毛和角质层），同时，植物体可以产生许多次生代谢产物作为强大的化学武器。目前已发现植物体中大约有500 000种次生代谢产物[2]，这些次生代谢产物在植物与食草动物互作中具有强大的作用。
　　植物的防御分为直接防御和间接防御。直接防御包括glucosinolates、生氰的glucosides、生物碱酚类化合物和蛋白酶抑制剂（proteinase inhibitors，PI），这些化合物作为毒素、驱虫剂和抗消化剂进行直接防御。植物的间接防御包括绿色叶片挥发物、挥发器官复合物和花蜜等，用来吸引植食性动物的天敌（如parasitoids）。这2种防御系统是植物与植食性动物在长期的进化过程中发展出来的[3]。植物防御有2种类型：不管是否存在虫咬，植物体内均会产生的物理和化学的防御特征被称为组成型防御，植物只有在虫咬后才会产生的防御称为诱导性防御。因为合成这些防御化合物需要消耗植物体自身的营养和能量[4-5]，所以植物会利用其成熟的调节系统使植物的生长和防御达到动态的平衡。因此，诱导型防御调节植物的防御系统更灵活、更经济、更和谐。诱导型防御包括感知识别信号、激发下游的调节网络、介导防御代谢物的合成3个过程。高度复杂的病原菌识别机制已经在许多植物中鉴定出来，但有关植物如何识别植食动物来源的信号知之甚少。最近几年的研究中对植物应对植食动物取食反应的网络体系有了一些进展，对其中的调节元件进行了详细的阐述，包括Ca2+流、有丝分裂原激活的蛋白激酶（MAPKs）、茉莉酸（JA）、乙烯（ET）和活性氧簇等。
　　笔者总结了植物识别虫咬信号的最新研究进展、虫咬诱导的早期信号系统、虫咬信号的短距离和长距离运输，进一步又讨论了多种植物对虫咬反应的多样性及这种多样性的遗传基础、生态学和进化意义。
　　1 植物对于植食动物取食的感知
　　植物用于防御的成本较高，所以在植物与植食昆虫斗争的过程中，能感知随机的机械损伤并提高防御化合物的水平是植物的一项重要技能。虽然植物的机械损伤和虫咬均会导致组织的损伤和丢失，但是研究表明植物对两者的反应存在巨大的差异[6]。目前许多种微生物（病原体）相关的分子模式（MAMPs或PAMPs）可以被特异受体识别，R-基因介导的防御系统可以感知到病原菌分泌的无毒的Avr蛋白并引发超敏反应。相似地，植食动物的信号可激活虫咬相关的分子机制（HAMPs）[7]，这些HAMPs的功能与植物受到虫咬后自身产生的防御反应是一致的[8]。
　　食草动物攻击植物的种类多样，但目前对食草动物的激发子知之甚少，只有少数几种激发子被鉴定出来，并对其化学和生物的特征进行描述。脂肪酸-氨基酸结合体（FACs）是已知的一类研究比较清楚的激发子。首个被描述的来自食草动物的激发子是volicitin，是一种羟基FAC，[N-（17-hydroxylinolenoyl）-L-谷氨酰胺]，是从一种甜菜蠕虫斜纹叶蛾（Spodoptera exigua）的唾液分泌物中鉴定出来的[9]，随后，FACs又陆续从多种鳞翅类中分离出来[10]。进一步的研究发现，FACs不仅存在于毛毛虫，也存在于蟋蟀（Teleogryllus taiwanemma）和果蝇（Drosophila melanogaster）中[11]。FACs是由两部分组成的：脂肪酸部分（亚油酸或亚麻酸LA及其衍生物）和氨基酸部分（谷氨酸或谷氨酰胺），这些脂肪酸和氨基酸分别来源于植物和昆虫，合成于昆虫的中肠[12]。最近的研究发现FACs在昆虫氮代谢中起非常关键的作用[13]。试验条件下，volicitin的使用可以大大增强玉米幼苗释放挥发物来吸引寄生者取食其幼虫[9]。FACs的生物学功能已经在一种生活在北美西部的野生烟草中得到深入研究，FACs的几种形式在烟草天蛾（Manduca sexta）的唾液分泌物中鉴定出来后，将其喷洒于野生烟草（N.attenuata）受伤的叶片可以诱导信号MAPKs的激活，JA和ET的合成，并能调整受伤诱导的叶片的转录组、蛋白组和代谢组，这些均被认为是直接防御和间接防御的功能[6]。昆虫取食受伤部位时分泌的FACs可以很快被硬脂酸途径中的脂氧化酶代谢成其他有活性的激发子。植物解析FACs的分子机制仍未研究清楚。[3H]-L-volicitin可以快速的、反向的、饱和性的与玉米的细胞膜结合，并且MeJA处理后这种结合能力显著提高，这表明FAC特异受体参与了此过程，并且其量的多少依赖于JA信号。虽然OS可以诱导离子流动和膜的去极化，但是FACs自身不能形成稳定的通道。对几种植物喷洒volicitin对JA和ET的生成没有影响，因此认为FACs不具备形成离子通道的功能[14]。那么，植物体中是FACs还是唾液分泌物中其他成分形成离子通道呢？离子流动和膜去极化是否转化成细胞的反应呢？是如何进行转化的？这一系列问题都需要进一步研究。 　　除了FACs，昆虫唾液分泌物中还鉴定出了许多种其他类型的激发子。Inceptins是植物叶绿素ATP合成酶（cATPC）γ亚基蛋白水解的产物。当黏虫（Spodoptera frugiperda）攻击牛豆植物（Vigna unguiculata）时，消化后的cATPC在昆虫的中肠里被切割后形成inceptins，即使很少量的inceptins到达机械损伤的牛豆叶片也会明显地改变JA、ET和SA的水平[15-16]。最近一种新的激发子——caeliferins在美国鸟蝗虫（Schistocera americana）中被鉴定出来，与volicitin一样，caeliferins也会刺激玉米的幼苗释放挥发性萜类[17]。考虑到这些蝗虫很大的活动性，蝗虫取食玉米后，玉米释放的挥发物的生态意义仍然未知，但是释放的挥发物似乎不是一种间接防御。
　　除了这些小分子的激发子，大菜粉蝶（Pieris brassicae）唾液分泌物中含有的β-葡糖苷酶（β-glucosidase）可以诱导卷心菜产生诱导天敌的挥发物[18]。棉铃虫（Helicoverpa zea）唾液中含有的葡萄糖氧化酶（GOX）可以抑制植物的防御反應[19]，并且甜菜夜蛾（S.exigua）唾液中的GOX可以通过调节FACs继而调节SA的产生来干扰JA信号的作用。
　　检测不同种属植物对激发子FACs、inceptin和caeliferin的反应可以更好地阐明植物解析食草动物唾液中含有激发子的多样性[14]。自然界中没有一种激发子能诱导所有植物的反应，如JA和ET的积累，即使2种植物亲缘关系很近，对于同一种激发子也不会产生相同的反应。
　　2 特定模式的机械损伤具有虫咬信号的功能
　　昆虫幼虫的取食行为具有高度的特异性，食草动物取食植物组织后组织受损的模式、速度、频率可被植物识别为特异的信号。Mithofer等[20]用可编程的机械装置模仿虫咬的时速，发现在立马豆（Phaseolus lunatus）中计算机控制的机械损伤后释放的挥发性香气的数量类似于毛毛虫（Spodoptera littoralis）和蜗牛（Cepaea bortensis）取食后的效果。因此，解析机械损伤的模式可能也是植物识别食草动物能力的重要组成部分。
　　2.1 感知产卵
　　许多成熟的雌性食草昆虫会直接产卵在植物上，有些植物则会解析昆虫的产卵并能进行直接和间接的防御。如当豌豆象鼻虫（Bruchus pisorum L.）产卵藻豌豆（Pisum sativum L.）后，豌豆会在产卵的部位形成赘生物[21]，而后卵会从叶片表面脱落，如果从被驱逐出境的虫卵方面考虑，这就是直接防御。水稻中则会产生一种杀卵的物质杀死稻飞虱（Sogatella furcifera）的卵[22-23]。科罗拉多马铃薯甲虫（Leptinotarsa decemlineata）产卵后可导致马铃薯植株产生一种类似于坏死的超敏感的反应，产卵的位置则变成坏死的区域，而后虫卵与叶片分离[24]。有些植物上，昆虫产卵也可以诱导植物产生挥发性信号吸引昆虫天敌[25]。
　　产卵流体中有2种物质被认为可以诱发特定寄主植物的防御反应。Bruchins是豌豆鼻虫的产卵流体中分离出来的，它是一种长链的α，ω-二醇，其1个氧或2个氧与3-乳酸酯化。即使0.5 pg的bruchins施加到叶片也会导致豌豆荚特定区域赘生物的生长[21];另一种化合物称为苯乙腈，是从卷心菜大白蛾产卵流体中发现的[26]，1 ng的苯乙腈即可在发芽的植物抱子甘蓝（Brassica oleracea var.gemmifera cv.Cyrus）上引诱到寄生天敌（Trichogramma brassicae），但是引诱到的寄生天敌能否会大量寄生在卵内仍然未知。
　　2.2 R基因介导的食草动物的抗性
　　蚜虫和粉虱用它们的刺吸式口器从植物韧皮部吸收养分，虽然它们对植物不会产生实质性的损伤，但它们也会引起植物信号和次生代谢发生很大的变化[27]。科学家发现一种R基因Mi-1可以抗蚜虫、粉虱和根结线虫[28];另一种R基因Bph14可以抗水稻的褐飞虱（Nilaparvata lugens Stal），与番茄中的Mi-1基因相似，Bph14编码一种由卷曲-卷曲、核酸结合位点和富含亮氨酸重复的CC-NBS-LRR蛋白[29]。蚜虫和褐飞虱都是吸取韧皮部汁液的昆虫，均诱导SA信号，但是这些R基因如何参与抗食草动物的机理仍然不清楚。 因为这些韧皮部汁液吸取者是在取食过程中将他们唾液中的酶引入植物体中，所以研究R基因是否参与了识别这些激发子会有很大的实践意义。
　　3 食草动物诱导的早期信号事件
　　食草动物的攻击可诱导植物细胞产生一系列的分子事件，而后引发报警信号，最终导致防御代谢物的积累。虽然目前对植物如何解读食草动物的取食知之甚少，一些小分子蛋白已经被鉴定为复杂识别网络系统的节点，它们可以让植物最优化的分配能量和资源，进行最大限度的防御。
　　3.1 钙离子流、膜电势和钙感受器
　　Ca2+是一种重要的第二信使，参与真核生物多种信号通路。正常条件下，细胞质中的Ca2+浓度为100～200 nmol/L，是非原生质体流体中的10-4，是细胞器中的10-4～10-5倍。Ca2+流可以改变细胞质中Ca2+浓度，经常参与各种胁迫反应和发育调节，与其他离子流（如Na+、K+、Cl-）一起，通常会导致细胞膜电势暂时的变化。S.littoralis幼虫取食通常会导致立马豆叶片上巨大的膜的去极化，这种去极化不仅发生在受损伤的叶片附近，甚至会发生在整个叶片上[30]。他们用一种Ca2+特异的染料染色，发现食草动物引发的损伤可以诱导距离损伤30～200 μm的区域产生很强的Ca2+流，而机械损伤诱导的Ca2+信号要比虫咬诱导的信号弱很多，表明昆虫唾液分泌物识别机制在激活Ca2+流中发挥重要作用[30]。病原体来源的激发子很可能是与特异受体结合诱导细胞质中Ca2+的变化[31-32]，也有可能食草动物来源的激发子与未被鉴定出来的受体结合引发Ca2+流的变化。 　　细胞内Ca2+的变化被多种Ca2+感知蛋白感知后引发下游的反应[33]。这些感知蛋白包括钙调蛋白、钙调蛋白结合蛋白、依赖钙的蛋白激酶（CDPKs）、其他含EF-手模体Ca2+结合蛋白和不含EF-手模体的Ca2+结合蛋白。在这些感知蛋白中，CDPKs是植物特异的钙感受器，含有多种基因成员，其中拟南芥中有34个，拟南芥中有些CDPKs是参与脱落酸信号来抵抗干旱和盐胁迫的[34-35];CDPKs也可被病原体激发子激活抵抗疾病[36-37]。有研究表明，植物中Ca2+与ROS和NO产物相关，如马铃薯的NADPH氧化酶可以依赖Ca2+的方式被CDPKs磷酸化，而后被激活产生ROS[38]。
　　3.2 MAPK信号
　　MAPK信号系统是真核生物中公认的一种保守代谢系统，调控多种细胞过程。在植物中，特别是烟草和拟南芥中，许多研究表明MAPKs在植物抗胁迫特别是病原体胁迫中发挥重要的作用。用病毒诱导的基因沉默（VIGS）的方法，Wu等[6]揭示出水杨酸诱导的蛋白激酶（SIPK）和损伤诱导的蛋白激酶（WIPK）在植物对抗食草动物反应中起决定作用。食草动物的虫咬可以快速引发MAPK的活性，唾液分泌物引发的JA、ET和许多防御相关基因的转录调节均依赖于MAPK途径。番茄植物中也发现类似的结果，沉默番茄中SIPK和WIPK的同源物可抑制虫咬后植物体内JA的积累和对烟草天蛾（M.sexta）的防御[39]。在马铃薯中，SIPK和WIPK同源物也参与Mi-1介导的对蚜虫的防御[40]。目前，MAPK家族已经比较庞大（拟南芥基因组中有20个），期望更多的调控植物对抗食草动物的MAPKs的成员被发现。
　　在哺乳动物中，MAPKs的主要靶位点是转录因子，这些转录因子的磷酸化则会改变蛋白质的稳定性、定位和活性。尽管植物中对于哪种转录因子是MAPKs直接磷酸化的靶位点知之甚少，但是植物体中也支持以上观点[41-42]。已有研究表明MAPKs在调节植物转录组中发挥重要作用[6]，除了转录因子，其他蛋白也可以是MAPKs的底物。有研究报道MPK6（拟南芥SIPK同源物）直接磷酸化2个ACSs（ACS2和ACS6），使得这2个蛋白可以提高病原体激发子诱导的ET水平[43]。烟草中SIPK也会以相同的方式调节虫咬诱导的ET的合成[6]。但是目前没有证据证明激酶是如何调控虫咬诱导的JA的积累和转录水平的调控等问题。
　　蛋白磷酸化似乎也与Ca2+流相关。水稻中过表达一个电压门控性Ca2+通道可增强激发子诱导的MAPK活性[44]。烟草细胞悬浮液培养时，加入氯化镧和钙调蛋白拮抗剂W7可抑制病原菌诱导子诱导的MAPK的激活[45]。也有证据表明Ca2+流可以调节磷酸化下游的事件，如一种丝氨酸/苏氨酸蛋白酶抑制剂——星孢菌素可以抑制培养的皱叶烟草细胞中激发子隐地蛋白诱导的胞质Ca2+浓度的上升[32]。然而，关于食草动物诱导的激酶信号特别是MAPK信号与Ca2+流之间的相互关系仍然未知。Ca2+特异的荧光染料、Ca2+检测发光蛋白和GFP的应用都是潜在的探索Ca2+流调控的有效工具。
　　在拟南芥中，完整的MAPK途径包括MEKK1、MEKK4/MEKK5、MPK3/MPK6和WRKY22/WRKY29转录因子已经被鉴定出来，调节下游的FLS2（鞭毛蛋白受體）[46]。越来越多的研究揭示出更多的MAPK途径的作用元件，尤其是参与植物-病原菌相互作用的元件。目前仍然有许多关于植物与食草动物互作过程中MAPK信号的问题需要解决，除了SIPK和WIPK，哪一种MAPKs参与植物防御食草动物？哪一种MAPKKKs和MAPKKs是它们上游的激酶？哪一种蛋白或者转录因子是MAPKs的直接底物？磷酸化事件怎样改变它们的活性或定位，进而调节转录组的变化呢？这一系列问题都有待于进一步的研究。
　　48卷8期 秦 燕等 植物对食草动物取食响应的研究进展
　　3.3 活性氧
　　超氧化物阴离子（O2-），过氧化氢（H2O2）、单个氧（O2）和OH-统称为活性氧。活性氧产生于线粒体、质体、过氧化物酶体及质膜的外表面。ROS的产生是植物应对胁迫的重要组成部分，尤其是在研究植物-病原体相互作用时，ROS的生物学功能研究的较多[47]。有研究表明，ROS在食草动物诱导的植物反映中发挥作用，用大豆喂养棉铃虫（Helicoverpa zea）可产生大量的ROS[48];单纯损伤不能诱导蒺藜苜蓿（Medicago truncatula）产生可检测到的ROS的量，单纯食草动物的取食则可以[49];一种H2O2敏感染料的研究也表明灰翅夜蛾（Spodoptera littoralis）取食立马豆都可导致ROS水平的升高[50]。
　　病原菌诱导的ROS的产生主要依赖于与质膜结合的NAPDH氧化酶。在拟南芥中，有2个RBOH基因（AtrbobD和AtrbobF）编码NADPH氧化酶的重要亚基，对病原菌诱导的ROS的产生是必需的[51]，这2个基因对脱落酸处理气孔后ROS的产生也有重要作用[52]。药理学的证据表明NADpH氧化酶参与番茄中损伤诱导的ROS的产生[53-54]。番茄中相似的结果也表明在反义链方向表达部分RBOH序列[55]，食草动物诱导的ROS水平的提高可能来自NADPH氧化酶的激活，这一点仍需进一步证明。
　　在所有植物的RBOH蛋白中存在钙离子结合的EF手模体的结构域，表明胁迫诱导的钙离子流调控NADPH氧化酶的活性[56]，他们的体外试验表明植物的NADPH氧化酶可直接被Ca2+激活[56]。然而ROS与钙离子流之间的关系非常复杂，Ca2+似乎可以上调也可以下调ROS，二者之间的关系依赖于细胞类型和信号途径[57]。食草动物诱导的Ca2+流对ROS的产生是否是必需的目前仍然未知。显然，ROS的产生还受到其他很多层面的调控。 在马铃薯中，StCDPK4和StCDPK5可以将StRBOHB的N端磷酸化，从而增强NADPH氧化酶的活性，进而提高ROS[38]。在本生烟草中，SIPK可以从转录水平调控RBOHB[58]。 　　尽管ROS在植物-病原菌互作中的功能已经研究的比较清楚，但是ROS在植物抗食草动物中的生物学意义仍然很模糊。在番茄中，药理上抑制NADPH氧化酶的活性可以降低防御相关基因如PIs和多酚氧化酶的转录水平[54]。番茄中反义表达RBOH基因可以降低损伤诱导的PIs转录[55]。如果想进一步研究这些活性分子是如何参与植物与食草动物之战的，则需要鉴定参与ROS合成和调控的基因，研究ROS在调控下游反应中的功能以及对改变ROS水平的转基因植物进行生物测定等方面的工作。
　　3.4 茉莉酸（JA）
　　JA在植物发育和抵抗生物胁迫中的作用已经有许多文献报道[59]。JA似乎对植物的营养生长没有那么重要，但是JA合成受阻的植物可能因为雄蕊不能成熟或者花粉没有功能而雄性不育。作为植物的免疫系统，JA对坏死营养型病原菌有抗性[60]。JA是一种重要的激素，可以控制植物抵御食草動物的取食。如果植物JA的合成受阻，则这种防御会大大降低，这些植物中对应的防御化合物的合成也大大降低[61]。转录组和微矩阵的分析也表明许多损伤诱导和食草动物诱导的反应都是由JA途径介导的[62]。
　　JA的合成是通过脂肪酸途径完成的，先后在叶绿体和过氧化物酶体中合成。JA合成相关的所有酶已经在拟南芥中鉴定出来。磷脂酶A催化叶绿体膜脂的水解从而释放出游离的LA[63]，LA再经过一系列叶绿体定位酶（如脂氧合酶LOX、丙二烯氧化物合成酶AOS）的催化和丙二烯环化氧化酶（AOC）转化成OPDA，然后OPDA被运输到过氧化物酶体，OPDA在OPDA还原酶（OPR）的催化下，经过三步β-氧化，形成了JA[59]。尽管13-LOXs可以将LA转化成13-过氧化氢LA，但是不同的LOXs酶可以将这些过氧化氢脂肪酸催化成绿色叶片挥发物或者进入JA合成途径。遗传学上也已经鉴定出JA-Ile分子，此分子是由JAZ酶催化JA和Ile合成的，它可以激活大部分JA诱导的分子反应[64]。COI1是一种F盒蛋白，作为JA-Ile的受体在JA信号中发挥重要作用。JAZ蛋白（茉莉酮酸酯ZIM结构域）是最近鉴定出来的，可以抑制JA诱导的反应，COI1是JA-Ile的受体，这些都增加了对JA信号的理解[65]。JA-Ile特异性与COI1蛋白结合并能促进COI1与JAZs的相互作用，这种结合促进了SCFCOI1E3泛素连接酶对JAZs的泛素化，随之引起核糖体上JAZs的降解。与JAZs结合的JA反应的转录因子如MYC2和由虫咬、损伤、病原体感染引起的JAZs水平的下降，引起JA反应的转录因子的释放，从而激活了JA-Ile诱导的转录反应。这种JA反应的方式与生长素、赤霉素非常相似，生长素和赤霉素分别先与其受体（F盒蛋白TIR1和GID1）结合，激活了转录抑制因子Aux/IAA和DELLA的泛素化和随后的降解。
　　JA可以与很多氨基酸（如亮氨酸、缬氨酸和苯丙氨酸）结合，也可以与乙烯的前身ACC结合[64]，但是目前这些复合体的生物功能仍然未知。有些证据表明JA-Ile只参与了JA诱导反应的很小的一部分，如在拟南芥中，受损伤后的jar1突变体可以高效地诱导依赖茉莉酸的损伤诱导的基因的表达[66]，而对JA合成突变（LOX3）的植物施加JA-Ile并不能完全恢复JA介导的防御性状[61]。与此类似的，OPDA除了作为JA的前身，还认为是一种信号分子可以激活损伤和虫咬引起的反应[67]。
　　植物受伤或者虫咬后JA的产生和信号传导的调控对于植物及时的开启防御反应是非常重要的。JA的合成一般认为受到底物的限制，目前仍然未知什么信号能触发损伤和虫咬后叶绿体和过氧化物酶体中的合成反应。纤维素合成酶基因的突变体AtCeSA3可以导致JA和ET水平的升高，这表明在拟南芥中，植物细胞壁的合成与JA合成的调控是有联系的[68]。在烟草和番茄中过表达原系统素基因可以将SIPK和WIPK沉默，也可以减少损伤和虫咬引起的JA的积累[39，6]，但是通过瞬时过表达其上游的MAPK激酶MEK2并不能诱导JA的积累[69]。因此，除了激活MAPK以外，由损伤和虫咬引发的其他分子，对于诱导JA的产生也是必需的。
　　在JA积累的过程中，MAPKs的参与机制不太明确。植物中通过化学分析的方法分析JA的前体如SIPK和WIPK缺陷型，发现这2种激酶都能以不同的方式介导损伤或FAC诱导的JA的积累[63]。目前有关SA和JA积累的抑制效应已有很多研究，在拟南芥中，NPR1基因是SA信号转导中的关键因子，是SA的防御功能必需的[70];生物化学和遗传学方面的研究表明，生物或者非生物胁迫诱发的高ET水平可以消除依赖于NPR1的SA对JA的拮抗[71-72];在烟草中，NPR1也可以调整虫咬诱导的JA的积累水平，虽然机制未知[63，73]。JA信号对于JA的积累有反馈调节的作用，如在COI1沉默的植物中，可检测到明显的JA水平的下降[74]。
　　3.5 乙烯（EA）
　　虽然乙烯分子的结构简单，但是乙烯在植物发育和抗胁迫方面可以调控许多生理过程。ET的生物合成过程已经研究的比较清楚：甲硫氨酸在SAM的催化下形成S-Ado甲硫氨酸，继而ACSs催化生成ACC，ACos再将ACC氧化成乙烯、二氧化碳和氰化物。在这些合成步骤中，ACC的合成被认为是限速步骤。虫咬后，植物快速激活乙烯的合成，与单纯的机械损伤的植物相比，受伤的野生烟草的叶片涂抹M.sexta的唾液或FACs发现可诱导植物体内的乙烯指数增长[75]。在其他几种植物中也鉴定出昆虫取食唾液中的诱导子，并能诱导乙烯的快速增长[14]。在拟南芥中，MPK6催化的ACS2和ACS6的磷酸化可增加这些蛋白的稳定性，从而大大增强乙烯的产生速率[43]。MPK6-ACS2/6这个途径可以介导大约50%的病原微生物诱发子——鞭毛蛋白诱发的乙烯的产生。Wu等[6]用反向遗传学的方法研究发现，将SIPK沉默但是不沉默WIPK能减少50%虫咬引发的ET的产生。 另有证据表明一种未鉴定的CDPK催化的ACSs的磷酸化可能负责另外50%的乙烯的产生[76]。由其他虫咬诱发子（如含硫脂肪酸caeliferins和inceptins）诱导的乙烯的产生是否是部分的依赖于MAPK信号是值得探索的问题。 　　擬南芥中5种乙烯的受体蛋白（ETR1、ETR2、ERS1、ERS2和EIN4）与细菌2个组蛋白组分激酶是同源的，参与感知环境的变化[77]。遗传学证据表明CTR1是直接作用于下游的乙烯受体，它反向调节下游的信号反应[78]。CTR1编码一种类似于Raf的MAPKKK，但其在乙烯信号中确切的作用模式仍然未知。EIN2和核定位EIN3及其他转录因子依次位于CTR1的下游[79-80]。SCF-E3泛素连接酶复合物介导的蛋白质的降解也是乙烯信号网络的重要部分，2个F盒蛋白（AtEBF1和AtEBF2）与EIN3相互作用来协助将26s蛋白酶体移走[81-82]。因此，EIN3可能是通过快速降解，增强乙烯的水平。最近，拟南芥中一个MAPKK称为MKK9被发现可以调控EIN3的稳定性[83]。EIN3和其他EIN3类似转录因子结合在转录因子的启动子上，如ERF1[84];这些转录因子作为乙烯反应基因进一步的转录激活子和抑制子。
　　乙烯在植物对抗虫咬中的功能被认为是JA诱导反应的主要反应。在番茄中，乙烯促进JA诱导PIs的积累[85];用一种合成的乙烯ethephon处理拟南芥，可短时提高JA和AOS的转录水平[86];用1-MCP抑制乙烯可降低虫咬诱导的挥发物的释放，这主要是受JA的调控[87]。Von dahl等[75]在植物中敲出ETR基因后，乙烯信号可降低尼古丁的水平，但是可以增强虫咬后的可诱导性。乙烯对JA诱导反应的拮抗作用也有报道，在烟草N.attenuata和N.sylvestris中，乙烯可抑制烟草合成基因PMT的转录水平从而负调控JA诱导尼古丁的合成，拟南芥中乙烯信号也可以负调控植物对昆虫S.littoralis的抗性[88-89]。
　　3.6 水杨酸（SA）
　　SA也是植物防御中的重要激素。PAL和ICS是SA合成中的2个关键酶。有些刺吸式昆虫如蚜虫和烟粉虱取食后，植物产生的反应类似于对植物施加SA或受到病原菌体侵染[90]所产生的效应。然而，SA在防御取食韧皮部昆虫方面具有种属特异性，烟草植物在防御马铃薯蚜虫方面依赖于SA;蚜虫在表达NahG基因的番茄上比在野生型番茄上存活时间长[40]。与此比较，蚜虫在野生型拟南芥上比在npr1突变体上生长的更好，npr1突变体中SA的诱导反应降低[91]。 咀嚼式昆虫的取食是否会改变植物的SA这取决于植物和昆虫的种类以及诱导所产生的乙烯的数量[71]。SA在植物防御咀嚼式昆虫中的功能仍然许多未知。
　　4 小结与展望
　　目前有关昆虫与植物互作的信号传导方面的研究已经有了诸多的报道，如昆虫对植物的取食和产卵可以引起植物防御水平的升高，包括直接防御和间接防御;植物感知到昆虫的取食信号后会启动一系列的信号途径如Ca2+流、膜的去极化、JA的积累等，这些成熟的信号调节网络可以根据取食昆虫的种类使植物产生相应的防御反应，其中JA途径是所有植物中最保守和最重要的防御反应;植物体内的移动信号可以短距离运输，也可以长距离运输从植物受损伤区域传递到未受损伤的较远区域。然而目前仍然有许多问题需要深入的研究，如植物解析昆虫取食和产卵的机制、组成完整MAPK级联反应的蛋白、昆虫取食植物后激活了植物转录因子种类、调节JA信号积累的调控因子、昆虫唾液中可能抑制植物防御的成分等，对这些问题的深入研究将是未来的研究方向。
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