玉米应答低磷胁迫机制研究进展

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　　摘要：玉米是我国重要的粮食、饲料及生物能源作物，低磷胁迫严重影响其品质和产量。氮对拟南芥的缺磷反应具有积极的调控作用，并且在水稻和小麦中得到验证，但在玉米中，氮与低磷胁迫响应机制的相互作用尚未见系统报道。本研究综述内容主要有国内外有关低磷胁迫对玉米生长发育的影响、玉米应答低磷胁迫的生理基础和分子机制，以及氮參与调控玉米应答低磷胁迫的相关机制等，以期为后续研究玉米应答低磷胁迫的分子机制提供参考。
　　 关键词：玉米;氮;低磷胁迫
　　 中图分类号：S513.01-1  文献标识号：A  文章编号：1001-4942（2019）06-0175-06
　　Abstract Maize is an important food， feed and bioenergy crop in China. Low phosphorus stress has a serious impact on its quality and yield. Nitrogen has a positive regulatory effect on phosphorus deficiency in Arabidopsis， and has been verified in rice and wheat. But in maize， the interaction between nitrogen and low phosphorus stress has not been systematically reported. In this paper， the effects of low phosphorus stress on maize growth and development， the physiological basis and molecular mechanism of maize responsing to low phosphorus stress were introduced， and also the mechanism of nitrogen in regulating maize response to low phosphorus stress. It could provide theoretical references for the follow-up study on the molecular mechanism of maize response to low phosphorus stress.
　　 Keywords Maize; Nitrogen; Low phosphorus stress
　　玉米是我国第一大农作物，也是世界第二大粮食作物，是重要的粮食、饲料及生物能源作物，它不仅在农业方面，在畜牧业发展方面也具有极为重要的意义[1]。磷不仅参与植物光合作用、呼吸作用、能量储存和传递、细胞分裂、细胞增大等过程，还能促进早期根系的形成和生长，提高植物适应外界环境条件的能力，增强植物的抗病性[2]。相关研究证实土壤中有效磷浓度较低，并且植物对磷元素利用率不高，这不仅制约玉米生产，也影响其品质和产量的提高[3]。因此，对玉米进行低磷胁迫研究对指导今后农业发展具有举足轻重的作用。
　　 1 低磷对玉米生长发育的影响
　　 磷不仅是组成核酸、核蛋白、磷脂的重要元素，也是组成ATP、ADP和一些辅酶的主要物质，而ATP是能量依赖型细胞代谢过程如光合作用、氧化作用、电子传递以及底物水平磷酸化的必需物质[4]。同时，磷还直接参与蛋白质的合成、糖和淀粉的转化等[5]，在细胞中通过形成磷酸盐构成缓冲体系，对细胞渗透势的维持也起一定作用。
　　 1.1 低磷胁迫对玉米表型的影响
　　 玉米受到低磷胁迫主要表现为植株发育缓慢、矮化，叶片呈现紫红色，根系变弱。一般情况下，玉米缺磷先从叶尖开始，表现为叶尖、叶缘失绿，变为紫红色，后逐渐向基部扩展，影响下部叶茎，后期叶尖可变褐枯死[6]。缺磷还可造成植株根系不发达、根体积下降，影响雌穗受粉，导致籽粒干瘪或者无果实，出现果穗稀少现象。研究发现，如果玉米在萌芽时期缺磷，即使后期提供足够的磷也会造成其缺素表现[6]。
　　 1.2 低磷胁迫对玉米根系的影响
　　 低磷条件下，玉米根系生物量明显下降，主要通过自我调节根的形态等以增强不溶性磷的活化、运移、分布、有效吸收和再利用效率来适应环境变化，包括增加总根系数量、侧根长度、侧根数量、根体积、根表面积和根冠比[7]，而根冠比的增加被认为是植物耐低磷胁迫的机制之一[8]。同时出现大量排根，根半径减小，根系变长、变细，生出更多的根毛，侧根的密度、数量、长度都有明显增加，还会形成簇生根。
　　 2 玉米应答低磷胁迫的生理基础及分子机制2.1 植物适应低磷胁迫的主要组织部位
　　 在长期的演化过程中，植物自身已产生一套适应低磷胁迫的机制。根系是植物适应低磷胁迫的主要组织部位。低磷条件下，根系形态结构：根冠比、根长、根表面积、根直径、侧根数量以及根毛长度密度等发生变化[9]，这些变化增加了根表面积，进而增加根系与土壤的接触面积，在一定程度上提高了土壤中磷的吸收利用效率[10]。在低磷胁迫下，提高玉米磷利用效率的途径还包括根系中皮层薄壁细胞分解形成通气组织，磷可以在通气组织形成的过程中转移到植物地上部的原始细胞中被重新利用，此外，通气组织的形成还可减少组织的维持性磷消耗，使植株对有限磷的利用更趋经济高效[11]。
　　2.2 植物调整代谢途径适应低磷胁迫
　　 在缺磷条件下，叶片中的磷部分下降，并迅速转移到新叶[12]。低磷胁迫下，植物需要绕过糖酵解、诱导酸性磷酸酶和RNase等途径，启动需要少量营养的替代代谢途径来增强内部磷循环。糖酵解途径中关键酶大多以磷/ATP/ADP为底物，消耗大量的磷，在低磷胁迫下会被严重抑制[13]，而选择性糖酵解途径可使该途径绕过需磷的步骤来适应低磷胁迫[14]。 　　2.3 植物激素调控低磷胁迫下的根系形态
　　 玉米在长期进化过程中为适应低磷环境自身发生多种应答改变，包括对体内激素的调控[15]。许多植物激素如生长素、细胞分裂素和乙烯，被认为可调节低磷胁迫反应，特别是参与调整根系结构[16]。研究表明，低磷条件下，生长素运输的变化可调节植物不同部位的生长素浓度，进而改变根系构型[17];侧根数量受控于生长素浓度敏感性的改变，在低磷条件下，主根的抑制生长和侧根的诱导生长之间并没有直接关系[18]。低磷胁迫下拟南芥、玉米等植物细胞分裂素浓度显著下降。对玉米的进一步研究表明，细胞分裂素浓度的降低与根冠比的增加呈正相关，这也与tRNA异戊烯基转移酶（细胞分裂素合成关键酶）和β-葡糖苷酶（将储存类的细胞分裂素转化成活性形式的关键酶）含量减少有关[19]。研究还发现，赤霉素（GA）与生长素、DELLA类蛋白组成的信号通路调节低磷胁迫下侧根形成，其中赤霉素对玉米侧根发育影响不大，但对侧根生长有促进作用;赤霉素参与低磷条件下玉米根系形态的变化;低磷胁迫下拟南芥主根伸长和侧根数均由GA诱导;GA-DELLA介导的信号通路参与根对低磷胁迫的反应[20]。
　　2.4 玉米体内磷转运蛋白对低磷胁迫的响应
　　 当外源磷浓度较低时，植物体内高亲和力磷转运蛋白可被诱导表达。目前研究最多的磷转运蛋白家族是PHT1家族，它在植物根系磷的吸收及体内转运过程中起重要作用[21]。研究表明，PHT1家族基因主要通过H2PO4-/H+共运输的方式转运磷，这一过程可能受到其它离子如Ca2+的调控[22]。不同植物的PHT1家族基因在功能上存在差异，大多数PHT1家族基因只在根中表达，但部分研究显示在茎、叶和花蕾中也可检测到PHT1转运蛋白[21]。另外，PHT1家族基因既可转运磷酸盐，也能转运亚砷酸盐[23]、砷酸盐[24]的磷酸盐类似物。
　　 Bun-Ya等[25]认为酵母中分离到的PHO84基因是第一个具有高亲和力的磷转运基因。拟南芥有9个PHT1家族成员[26]，水稻有13个[27]，其它植物如番茄、土豆、玉米、小麦、大麦、烟草、苜蓿等也存在大量PHT1家族同源基因[21]。玉米的PHT1家族基因包含10个基因（ZmPHT1;1～ZmPHT1;10），除ZmPHT1;2和ZmPHT1;7，其余8个基因均在根中表达，其中3个基因（ZmPHT1;1、ZmPHT1;3和ZmPHT1;4）在高磷和低磷条件下均可被诱导表达，2个基因（ZmPHT1;5和ZmPHT1;6）仅被低磷诱导表达。利用拟南芥突变体进行研究表明，PHT1;1和PHT1;4在低磷和高磷条件下均对磷吸收起主要作用[28]。因此，PHT1;1和PHT1;4等一些植物PHT1家族磷转运基因是双亲合转运体，即在低磷条件和高磷条件下均起作用。
　　 目前对玉米PHT3基因的研究还处于初始阶段，但现有研究已证实ZmPht3;1可能与少数Pht1家族的高亲和力磷转运蛋白相似，是一个在高磷条件和低磷条件下均起作用的双亲和转运体，并对玉米适应磷饥饿胁迫具有重要作用[3]。
　　2.5 玉米体内信号物质分子对低磷胁迫的响应
　　 研究表明，MYB、WRKY、bHLH等多种转录因子参与对低磷胁迫的响应[29]。玉米ZmPTF1基因的表达受bHLH转录因子调控，该基因在根部表达量最高，茎和叶中也有一定量的表达。ZmPTF1超表达的玉米中花粉和雄穗分枝增多、开花吐丝间隔期缩短、百粒重增大[30，31]。miRNA可通过调控胞内磷稳态平衡来调节植物对低磷胁迫的适应，目前研究主要集中于miRNA399。它作为一种信号分子，调节植物体内磷的再分配，使磷通过韧皮部由茎向根转移。低磷胁迫诱导miRNA399的表达，它可降解PHO2mRNA（编码E2结合物），减轻PHO2对PHT1和PHO1泛素化降解，从而加速磷的吸收和转运，维持细胞内的磷稳态[31，32]。综上可知，玉米对低磷胁迫的响应是众多信号元件共同参与的结果。
　　 3 氮参与调控玉米应答低磷胁迫的机制
　　3.1 低磷胁迫反应相关基因受氮的影响
　　 氮元素不仅是植物细胞中蛋白质、核酸和磷脂的重要组成部分[33]，还是构成某些植物激素和维生素的重要元素，参与调节生命活动。氮通常以无机氮和有机氮两种形态存在。自然条件下，土壤中的硝态氮含量明显多于銨态氮。在进入植物体后，部分硝态氮被还原成铵态氮，并在细胞质中进行代谢，其余部分可贮存在液泡中，较高浓度时也不会对植物产生不利影响[34]。硝态氮不仅提供玉米生长发育所需的基本营养，也参与调控植物氮素转运和同化、叶片生长、侧根伸长、气孔开合、释放种子的休眠和转运生长素等多种生理过程中重要基因的表达[35]。
　　 对拟南芥的研究表明，NRT1.1（nitrate transporter 1.1，硝酸盐转运蛋白1.1）控制的GARP转录因子HRS1，作为ABA（脱落酸）信号的负调控因子参与种子萌发和侧根发育的调控[36]。HRS1受NO-3和磷的双重调控，在低磷条件下，抑制植物初生根的生长。这表明NO-3和磷信号通过对HRS1的双转录和转录后控制相互关联[37]。此外，植物的磷胁迫反应标记基因（ips1，spx1，mir399d，pht1.1）对不同磷浓度的响应依赖于氮的供给，这些基因的转录产物仅在含0.05 mmol/L NO-3以上的缺磷条件下积累，在0 mmol/L硝酸盐下的丰度极低。通过转录组学分析表明，绝大多数磷胁迫反应相关基因（约85%）受到氮的显著影响[38]。
　　 3.2 氮元素控制磷相关基因的转录
　　 植物PHT1家族对磷的转运对维持胞内磷稳态必不可少。PHO2是一种参与磷酸盐反应的E2结合物，在内膜（EM）系统中，高磷条件下PHO2导致PHT1和PHO1降解[39]，磷运输到根木质部的过程有PHO1参与，在低磷条件下PHO2的转录后表达受到抑制[40]。研究表明，减少磷的供应不会影响PHO2的表达水平，但PHO2转录物的积累受氮调控，通过NO-3供给下调[41]。在PHO2突变体中，绝大多数磷胁迫诱导基因的调控不受氮的限制，氮缺失对磷胁迫调控反应的抑制作用受PHO2影响，PHO2作为氮信号的积分器，作用于磷胁迫反应。 　　 3.3 氮磷信号通路之间相互作用
　　 前人研究表明，低磷胁迫受氮相关长距离系统信号的控制[42]。氮限制适应（NLA， nitrogen limitation adaption）和 PHO2通过调控PHT1蛋白的降解来控制磷酸转运蛋白的运输，导致地上部氮依赖性的磷积累[43]。在拟南芥中，PHO2介导的调控可能在植株生长早期对磷的积累起作用，而NLA介导的调控主要在生长后期起作用，并且在生长后期，PHO2和NLA协同调控磷的转运[44]。PHO2是一种ER/高尔基定位蛋白[45]，而NLA主要定位于PM（质膜），因此，PHO2和NLA对PHT1降解的调控在时间和空间上都有区别。
　　 NIGT1是早期的硝酸诱导基因，并由NLPS和NRT1.1/NPF6.3直接调控，氮胁迫条件下，NIGT1的表达水平降低，而在补充氮或硝酸盐后迅速增加，推测NIGT1的作用可能是在感知硝酸盐的可用性后立即抑制饥饿诱导基因[46]。NIGT1转录抑制因子作为NRT2.1硝酸盐转运体基因的负调节因子，磷胁迫反应的主调节器PHR1直接促进NIGT1家族基因的表达，导致硝酸盐摄取减少，PHR1可通过NRT2.1控制AtNIGT1/HRS1调控NO-3高亲和力转运[47]。
　　 4 问题与展望
　　 氮磷是植物生长的必需元素，研究其相关机制对调控植物生长具有十分重要的意义。未来农业的绿色可持续发展不仅需要保持农作物增产，还要节约资源、保护环境，因而有必要以高产高效的绿色作物品种为目标进行培育研究。无论是氮磷利用的生物学基础研究，还是农作物的遗传改良及新品种的应用推广，都对未来作物的研究提出了更高的要求。
　　 现有的玉米低磷条件下的适应机制研究只集中于根系方面，对其它生理生化特征的变化仍需进一步探究，特别是呼吸代谢途径强度、磷酸盐转运蛋白质的能力变化等。尽管在拟南芥磷转运蛋白基因研究中人们已对PHT基因有了一定认识，但仍处于初步阶段，对其它家族成员如PHT3的分子调控机制仍需探究。而对玉米PHT1家族的相关研究更少，只有少部分的成员被阐明了磷转运机制，磷的再分配、动态平衡等分子机制也有待进一步研究[48]。
　　 目前对于硝态氮转运蛋白NRT的研究主要集中在模式植物拟南芥和水稻上，玉米上的研究较少。虽然已从不同植物中克隆出了多个NRT基因，并鉴定了一些NRT的功能，但植物中通常存在多个NRT之间的协同合作和多层次调控模式。外界环境变化和自身发育水平也对NRT基因的表达产生一定影响，尤其是玉米中该基因的生理功能还需要进一步研究。
　　 最新研究表明，氮对拟南芥的缺磷反应具有积极的调控作用，并且在水稻和小麦中得到验证，这为探索该技术在其它作物上的应用提供了新视角。但在玉米中，氮与低磷胁迫响应机制的相互作用还未得到详细研究。虽然硝态氮与低磷胁迫反应之间的相互作用尚未完全明晰，但随着人们对植物体氮磷元素吸收转运过程认识的加深，以及分子生物学相关技术的发展，相关研究必将取得重大突破[49]。
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